此季內容取自原著漫畫中第145-174期之間的故事章節，主要取自《低語者戰役》（The Whisperer War）一大章節。劇情延續上一季結尾，自從那場發生過慘烈屠殺的集會後，四大社區在幾個月的冬季時間裡開始集結備戰，準備聯合殲滅強大敵人「低語者」（The Whisperers），由該季的主要反派阿爾法帶領。